Współczesna Zachęta jest spadkobierczynią zarówno Towarzystwa Zachęty Sztuk Pięknych (TZSP), jak i Centralnego Biura Wystaw Artystycznych (CBWA). TZSP jako instytucja przede wszystkim wystawiennicza od początku działalności budowało kolekcję, której ramę ideową zakreślały trzy nazwiska wyryte na fasadzie budynku: Matejko, Chełmoński, Grottger. Zbiory te w czasie II wojny światowej trafiły do Muzeum Narodowego Warszawie, gdzie stały się trzonem tamtejszej galerii malarstwa polskiego.
Zbiory powołanego do życia w 1949 roku CBWA nie miały charakteru kolekcji o ściśle wyznaczonym profilu. Dzieła sztuki kupowane były przez Ministerstwo Kultury lub przez CBWA z wystaw, konkursów, czasem tytułem zapomogi dla artystów. Część prac zasilała kolekcje innych instytucji kultury, np. muzeów okręgowych, biur wystaw artystycznych, a niektóre trafiały do ośrodków niezwiązanych z kulturą, m.in. komitetów partii, szkół, zakładów przemysłowych. W latach 70. Zachęta zaczęła zbierać dzieła z myślą o działalności edukacyjnej i wystawienniczej i to one stały się zalążkiem obecnej kolekcji.
W latach 90., gdy Zachęta stała się galerią sztuki współczesnej, rozpoczęto porządkowanie bardzo rozbudowanych, ale niespójnych zbiorów. Po selekcji wyłoniono zbiór dzieł sztuki dokumentujący pewne zjawiska w sztuce polskiej po roku 1945, a pozostałe prace przekazano w darze innym instytucjom lub sprzedano na aukcjach, co pozwoliło zgromadzić środki na nowe zakupy.
Dzisiaj do kolekcji trafiają niektóre dzieła polskich twórców współczesnych biorących udział w wystawach w galerii, a także prace produkowane przez Zachętę np. do Pawilonu Polskiego na Biennale w Wenecji. Zbiory powiększają się również dzięki darom artystów oraz środkom finansowym pochodzącym od sponsorów Zachęty, przede wszystkim Fundacji Sztuki Polskiej ING, i pozyskiwanym w ramach programów Ministerstwa Kultury i Dziedzictwa Narodowego.
Opiekę nad kolekcją sprawuje dział zbiorów i inwentarzy, odpowiedzialny m.in. za tworzenie dokładnej dokumentacji prac, ich katalogowanie i digitalizację, udostępnianie tych zasobów, eksponowanie dzieł ze zbiorów w Zachęcie i użyczanie ich na wystawy w innych instytucjach, a także budowanie kolekcji przez pozyskiwanie nowych obiektów. Sprawuje także nadzór konserwatorski nad pracami z kolekcji i wypożyczanymi na wystawy w Zachęcie.
Choć nie posiadamy stałej ekspozycji kolekcji, staramy się systematycznie organizować jej wystawy czasowe, także poza siedzibą galerii. Pierwsza miała miejsce w 1990 roku: Ze zbiorów Zachęty, Henryk Stażewski, Marian Bogusz, Stefan Gierowski, Ryszard Winiarski. Zaprezentowana w 1994 roku wystawa Fragment kolekcji. Malarstwo ze zbiorów Galerii Zachęta zapoczątkowała cykl dużych przeglądowych prezentacji kolekcji. Odbyły się kolejno: Fragment Kolekcji 2. Malarstwo, rzeźba ze zbiorów Galerii Zachęta; Fragment kolekcji 3; Z kolekcji Zachęty. W 2006 roku prace ze zbiorów zostały pokazane w dialogu z dziełami autorów zagranicznych na wystawie Ciepło/Zimno. Letnia miłość, a rok później na wystawie Gra. Z kolekcji Zachęty, na której stanowiły kontrapunkt do prezentacji prac z kolekcji hiszpańskiej La Caixa. W 2008 zrealizowaliśmy projekt To nie jest wystawa o opiece nad kolekcją. Kolejne pokazy dzieł ze zbiorów miały charakter autorskich projektów: Siusiu w torcik. Prace ze zbiorów Zachęty Narodowej Galerii Sztuki oraz PRAWDA —PIĘKNO — DOBRO. Z kolekcji Zachęty. W 2012 w ramach projektu Galeria sztuki na Lotnisku Chopina przygotowaliśmy pokazy W podróży i Warszawa ZAchęca. Prace z kolekcji wielokrotnie wykorzystywane były w projektach edukacyjnych i działaniach skierowanych do dzieci.
Kolekcja Zachęty jest stale dostępna dla każdego — na naszej stronie internetowej. W ramach prowadzonego od 2011 roku projektu Otwarta Zachęta dążymy do jak najszerszego dzielenia się naszymi zasobami, m.in. reprodukcjami dzieł z naszych zbiorów. Zarówno zdjęcia, jak i filmy udostępniane są na licencjach Creative Commons, co pozwala na szersze ich wykorzystanie.
